El sentido magnético humano está mediado por una luz y una resonancia de campo magnético.

Jul 23, 2023

Scientific Reports volumen 12, número de artículo: 8997 (2022) Citar este artículo

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Numerosos organismos utilizan el campo magnético de la Tierra como señal sensorial para la migración, la alineación del cuerpo o la búsqueda de alimento. A pesar de algunos informes contradictorios, en general se acepta que los humanos no sienten el campo geomagnético. Aquí, demostramos que un mecanismo de resonancia de campo magnético media la orientación magnética dependiente de la luz en hombres, utilizando un experimento de silla giratoria combinado con un paradigma de elección forzada de dos alternativas. Se clasificaron dos grupos de sujetos con diferentes tendencias de orientación magnética según el contexto alimentario. La orientación magnética de los sujetos era sensible a la longitud de onda de la luz incidente y dependía críticamente de la luz azul que llegaba a los ojos. Es importante destacar que parece que un mecanismo dependiente de la resonancia del campo magnético media estas respuestas, como lo demuestra la interrupción o el aumento de la capacidad de orientarse mediante campos magnéticos de radiofrecuencia en la frecuencia de Larmor y la dependencia de estos efectos del ángulo entre los campos de radiofrecuencia y geomagnéticos. . Además, la inversión de la componente vertical del campo geomagnético reveló un efecto de inclinación no canónico de la brújula en la orientación magnética. Estos resultados establecen la existencia de un sentido magnético humano y sugieren un mecanismo de magnetorrecepción mecánico cuántico subyacente.

Numerosos organismos, en una amplia gama de taxones, incluidas aves, tortugas marinas, reptiles, insectos, bacterias magnetotácticas y plantas, utilizan el campo geomagnético (GMF) como señal sensorial para la migración1,2,3,4 y movimientos de corta distancia5 ,6,7, alineación corporal8,9,10, búsqueda de alimento6,7 o crecimiento (plantas)11, dependiendo de la especie y el contexto biológico. Tanto la información de la brújula magnética2,12 como la del mapa magnético3,13 pueden derivarse del GMF; siendo el primero esencial para una variedad de comportamientos magnéticamente sensibles5,6,7,8,9,10,12,14,15. Una brújula de inclinación12,16 o polaridad17,18 puede proporcionar a los animales información direccional mediante mecanismos contrastantes: pares de radicales dependientes de la luz19,20,21 en flavoproteínas criptocromo en los ojos de las aves20,21 y magnetita biogénica que contiene hierro independiente de la luz en bacterias o el hueso etmoides del salmón14,22. Se cree que los pares de radicales inducidos por la luz, compuestos por un radical de flavina adenina dinucleótido (FAD) y un radical triptófano, en los criptocromos actúan como sensor de brújula magnética en aves migratorias a través de un mecanismo mecánico cuántico20,21,23. En estas especies, la brújula de inclinación se activa con luz azul o verde24 y se interrumpe con luz roja25, lo que indica que diferentes longitudes de onda desempeñan diferentes funciones en comportamientos radicales mediados por pares21.

La investigación sobre la magnetorrecepción en humanos es muy limitada. Está ampliamente aceptado que los humanos no detectan el campo magnético estático de la Tierra, mientras que los campos magnéticos alternos, como los campos de frecuencia industrial26 y los campos pulsados27, pueden tener efectos adversos para la salud y aplicaciones terapéuticas, respectivamente. Tras informes controvertidos anteriores28,29,30, dos estudios recientes, que utilizan diferentes enfoques experimentales, respaldan la existencia de respuestas de GMF en humanos31,32 con un marcado contraste. En un experimento con silla giratoria, hombres hambrientos, pero no mujeres, pudieron orientarse de manera dependiente de la luz azul hacia una dirección magnética particular que previamente se había asociado con los alimentos en el GMF31 ambiental. Este estudio sugiere que los magnetorreceptores están en los ojos pero no demuestra el mecanismo sensorial subyacente. Por el contrario, la electroencefalografía mostró que se producía una disminución en la actividad de las ondas cerebrales alfa en algunos sujetos humanos en condiciones de oscuridad32. La sensibilidad observada a la polaridad de los campos magnéticos aplicados implicaba un mecanismo basado en magnetita. Sin embargo, hasta ahora, la existencia de un sentido magnético humano en sí y cualquier mecanismo subyacente están lejos de estar claras.

Para establecer la existencia y el mecanismo subyacente de la detección magnética humana, hemos estudiado la orientación magnética en hombres, que mostraron una notable sensibilidad magnética, combinando el método de la silla giratoria con un paradigma de elección forzada de dos alternativas (2-AFC)33,34, aplicando oscilación Los campos magnéticos como herramienta de diagnóstico para un mecanismo de resonancia de campo magnético, como el mecanismo de pares radicales35.

A los sujetos masculinos se les mató de hambre o se les alimentó normalmente, luego se les realizó la prueba utilizando el método de la silla giratoria combinado con un paradigma 2-AFC que requería que los sujetos eligieran una de las dos direcciones en el eje magnético norte-sur (Fig. 1A, consulte la sección "Métodos"). ). Durante la fase de asociación del experimento, los experimentadores alinearon a los sujetos con los ojos cerrados y usando orejeras para que miraran hacia el norte magnético ambiental mientras estaban sentados en una silla giratoria y fueron condicionados para asociar esta dirección con la comida o no fueron condicionados, dependiendo de la sesión. Durante la fase de prueba, en la que el norte magnético "modulado" se configuró aleatoriamente en el norte magnético verdadero o en el sur magnético verdadero, se pidió a los sujetos que indicaran la dirección del norte magnético modulado, sin hacer referencia a otra información, incluidas señales visuales y auditivas. La prueba se realizó inicialmente bajo luz visible de longitud de onda completa (350 a 800 nm) (Tabla S1, n.° 1 y figura S1A). Los sujetos que habían pasado hambre para producir una reducción significativa en los niveles de glucosa en sangre (Tabla S2) se dividieron en dos grupos. El Grupo 1 (Fig. 1B, izquierda, n = 20, aprox. 60%) mostró un aumento significativo en la capacidad de orientarse correctamente con la asociación alimentaria en comparación con los sujetos que no habían sido condicionados, mientras que el Grupo 2 (Fig. 1B, derecha, n = 14, aproximadamente 40%) mostró una tasa significativamente menor de asociación con alimentos (consulte las Figs. S2 y 1C para ver la agrupación de los sujetos). En nuestro estudio anterior31, en condiciones de longitud de onda completa y > 400 nm pero no > 500 nm, la mayoría de los sujetos mostraron orientaciones magnéticas significativamente correctas con la asociación de alimentos, mientras que el resto no. En un intento de agrupar objetivamente a los sujetos en el presente estudio, el análisis de componentes principales36,37 de los datos registrados para sujetos hambrientos con y sin asociación alimentaria bajo la longitud de onda completa y condiciones de luz > 400 nm como se muestra en la Fig. 2A,C, produjo dos grupos de sujetos (Fig. 1C). Los resultados que se muestran en la Fig. 1B son consistentes con un nuevo análisis de datos relevantes de nuestro estudio anterior31 (Fig. S3) e indican que los hombres hambrientos con asociación alimentaria se agruparon en dos grupos; un grupo que mostró una orientación GMF significativa hacia el norte magnético modulado en el eje magnético norte-sur, y otro que no. Por el contrario, cuando los sujetos fueron alimentados normalmente (Tabla S2), el Grupo 1, pero no el Grupo 2, mostró una disminución significativa en la tasa de orientación correcta con la asociación con alimentos (Fig. 1D). Luego se evaluó a los sujetos para identificar el norte magnético modulado colocado aleatoriamente en el verdadero eje magnético este-oeste. De manera similar a los resultados en la Fig. 1B, la tasa de orientación con asociación con alimentos aumentó en el Grupo 1 y disminuyó en el Grupo 2, en comparación con la no asociación con la inanición (Fig. S4, Tabla S2). En nuestro estudio anterior, se pensaba que el GMF ambiental era un estímulo incondicionado durante la fase de asociación31. Por lo tanto, examinamos si era necesario detectar el GMF ambiental durante la asociación para una orientación magnética correcta en el eje magnético norte-sur, como se muestra en la Fig. 1B. En una condición de GMF cercana a cero durante la fase de asociación, ninguno de los grupos hambrientos demostró una diferencia significativa en la tasa de orientación correcta con y sin asociación de alimentos (Fig. 1E), lo que indica que era necesario detectar el GMF ambiental antes de la prueba para una orientación magnética correcta. en ambos grupos. Estos resultados muestran que hay dos grupos con diferente sensibilidad magnética en la orientación ambiental GMF, dependiendo del contexto alimentario.

Diferente sensibilidad de la orientación geomagnética en los hombres. (A) Dibujo esquemático de un paradigma de comportamiento 2-AFC para probar la orientación geomagnética en hombres. Izquierda: Vista superior del sujeto mirando hacia el norte geomagnético ambiental durante la fase de no asociación/asociación con alimentos, y girando para buscar uno de los dos nortes magnéticos modulados proporcionados aleatoriamente durante la fase de prueba. A los sujetos se les permitió rotar en el sentido de las agujas del reloj o en el sentido contrario a las agujas del reloj durante la prueba, como lo muestran las flechas dentro del rango indicado por las líneas azules discontinuas (consulte la sección "Métodos"). mN, norte magnético; cuadrado, las bobinas verticales de Helmholtz; cuadrado con líneas rayadas, taburete para limitar la rotación del sujeto; círculo, el tema; triángulo cerrado negro, la dirección orientada hacia el sujeto; triángulo(s) rojo(s) abierto(s), dirección del norte magnético ambiental (fase de asociación) o nortes magnéticos modulados (fase de prueba). Derecha: El procedimiento y el cronograma del experimento 2-AFC. Se proporcionaron alimentos únicamente para ensayos de "asociaciones alimentarias". (B) Un aumento significativo (Grupo 1) y una disminución (Grupo 2) en la tasa de orientación correcta entre las diferentes asociaciones en condiciones de hambre. (C) Se clasificaron dos grupos de sujetos mediante análisis de componentes principales. Parámetros analizados; tasa de orientación correcta con la asociación comida/no comida bajo una longitud de onda de luz de 350 a 800 nm o 400 a 800 nm (datos, n = 136; 34 sujetos). Grupo 1 (círculo relleno de naranja), n = 20; Grupo 2 (triángulo relleno de azul), n = 14. Línea continua, el límite de clasificación (PCA 2 = − 1,1515 PCA 1 − 0,0897) (D) Una disminución significativa (Grupo 1) en la tasa de orientación correcta por el cambio de asociación bajo el condición de no pasar hambre. (E) No hay cambios notables en la tasa de orientación correcta con GMF cercano a cero durante la fase de asociación. NZA, asociación GMF cercana a cero; §, P < 0,05 mediante prueba t de una muestra; *, P < 0,05; ***, P < 0,005 y ns, no significativo mediante la prueba t de muestras pareadas; ###, P < 0,005 según la prueba t de dos muestras; †, valor P, 0,9999 > 0,9750 (intervalo de confianza, − 0,2170, − 0,0820) para los datos de no asociación y asociación con alimentos en el Grupo 1, y 1,0000 > 0,9750 (intervalo de confianza, − 0,0801, 0,0786) para los datos de no asociación en el Grupo 1 y el Grupo 2 mediante un análisis de arranque percentil (ver Fig. S2); líneas discontinuas horizontales, 0,5 para una tasa de orientación correcta; barras de error, error estándar de la media (SEM).

La luz azul juega un papel fundamental en la orientación magnética dependiente de la longitud de onda. (A – D) Tasa de orientación magnética correcta en sujetos del Grupo 1 (A, B) o del Grupo 2 (C, D) en condiciones de hambre y no hambre. Los datos para luz > 350 nm fueron los mismos que los de la Fig. 1, B o D. Los puntos de datos conectados por líneas rectas y líneas discontinuas se obtuvieron de asociación con alimentos y sin asociación, respectivamente. §, P < 0,05 mediante prueba t de una muestra; *, P < 0,05; ***, P < 0,005; *****, P < 0,0005; y ns, no significativo mediante la prueba t de muestras pareadas entre los datos correspondientes de asociación con alimentos y sin asociación; #, P <0,01 mediante prueba t de muestras pareadas entre los datos de > 400 nm y > 500 nm en asociación de alimentos. (E) Tasa de orientación magnética correcta con las diferentes condiciones de luz en el Grupo 1 carentes. §, P < 0,05 mediante prueba t de una muestra; *, P < 0,05; y ns, no significativo mediante la prueba t para muestras pareadas; †, significativo entre los datos de > 350 nm y > 400 nm sin asociación; NS, no significativo mediante un análisis de arranque percentil (ver Apéndices S1 y S2); líneas discontinuas horizontales, 0,5 para una tasa de orientación correcta; barras de error, error estándar de la media (SEM). Grupo 1, n = 20 y Grupo 2, n = 14.

Basándonos en nuestro estudio anterior31 que demostró que la luz era necesaria para la orientación geomagnética asociada a los alimentos en hombres hambrientos, se investigó el efecto de la longitud de onda sobre la orientación magnética en los dos grupos. Se obtuvieron distintos perfiles de orientación magnética que dependían en gran medida del contexto alimentario y del grupo en seis condiciones de luz: cinco longitudes de onda de luz diferentes (Tabla S1, n.° 1-5 y Fig. S1A-E) y "oscura" (Fig. 2A-D). . Los sujetos hambrientos en el Grupo 1 mostraron una tasa de orientación correcta significativa con la asociación con alimentos en comparación con la no asociación bajo longitud de onda completa y luz > 400 nm, mientras que las tasas de orientación se invirtieron dramáticamente bajo luz > 500 nm (Fig. 2A). Este resultado indica que la luz UV-A, azul (350–500 nm) y verde (500–570 nm), son necesarias o inhiben la orientación magnética correcta y que estos efectos ocurren en diferentes direcciones para los dos rangos de longitud de onda dependiendo de las condiciones de asociación. Este hallazgo recuerda el efecto antagónico de la luz <450 nm y >500 nm sobre la orientación magnética en tritones y moscas38. Los sujetos no hambrientos del Grupo 1 mostraron una baja tasa de orientación bajo luz > 400 nm sin asociación, lo que sugiere que la luz UV-A (350–400 nm) fue útil para la orientación correcta bajo la longitud de onda completa, mientras que la luz azul (400–500 nm) disminuyó la tasa de orientación (Fig. 2B). Por el contrario, los sujetos del Grupo 2 no demostraron diferencias significativas en la tasa de orientación para los cambios de longitud de onda y condiciones de asociación, con o sin inanición (Fig. 2C, D). Sin embargo, hubo un cambio significativo en la tasa de luz > 400 nm en comparación con el rango de longitud de onda completo, donde el efecto de la luz UV-A no fue despreciable y hubo una tasa notable bajo luz roja (> 600 nm) con alimentos. asociación (Fig. 2C). No hubo diferencias significativas entre las tasas de orientación en condiciones de oscuridad por asociación, inanición o grupo, excepto por una tasa ligeramente mayor en el Grupo 2 hambriento con asociación alimentaria, lo que indica que la luz era crucial para la orientación magnética correcta. Para analizar la interacción entre las longitudes de onda de la luz, la luz azul sola fue suficiente para aumentar la tasa en los sujetos hambrientos del Grupo 1 (Fig. 2E), lo que sugiere que, junto con los datos de la Fig. 2A, la luz roja interrumpió un aumento en la tasa provocada por la luz verde. , pero no con luz azul, con la asociación alimentaria. Es importante destacar que este resultado indica que la luz azul desempeña un papel fundamental en la orientación magnética al superar el efecto de la luz roja. Además, la luz UV-A por sí sola produjo un perfil de orientación magnética distinto, según el grupo y el contexto alimentario (Fig. S5). Estos resultados demuestran que la orientación geomagnética humana es muy sensible a la longitud de onda de la luz y que la luz azul desempeña un papel fundamental en la orientación.

La luz azul es esencial para la magnetorrecepción mediada por pares radicales en las aves21,39. Por lo tanto, para comprender el mecanismo magnetosensorial en humanos, probamos si los campos magnéticos oscilantes en frecuencias particulares35,40,41 alteran la orientación magnética en humanos. En primer lugar, se proporcionó verticalmente 1.260 MHz, la frecuencia de Larmor del electrón21 en el GMF ambiental (45,0 μT), o una frecuencia de flanqueo (1.890 MHz o 60–400 kHz)39,40 a los sujetos hambrientos que habían mostrado una tasa de orientación correcta mayor que 0,5 en la Fig. 1B (Grupo 1 con asociación alimentaria y Grupo 2 sin asociación, Fig. 3A, medio y Fig. S6). Los campos magnéticos de banda ancha de 1.260 MHz y de frecuencia inferior, pero no el campo de 1.890 MHz, alteraron significativamente la orientación magnética en comparación con el control de carga ficticia (Fig. 3B). Cuando la intensidad del campo magnético estático se incrementó en un 50% a 67,5 μT, de modo que la frecuencia de Larmor fuera de 1.890 MHz, encontramos que el campo de 1.890 MHz, pero no el campo de 1.260 MHz, redujo significativamente la tasa de orientación correcta (Fig. 3C). Dada la propiedad crítica del magnetorreceptor de par de radicales propuesto como sensor de dirección20,21, se evaluó el efecto del ángulo entre el campo de 1.260 MHz y el GMF ambiental (Fig. 3A, izquierda y derecha). Las diferentes orientaciones de la antena de radiofrecuencia produjeron diferentes intensidades de campo magnético en los ojos de los sujetos, provocadas por los efectos de sombra42 de sus cabezas. (Tabla S3). En comparación con el control de carga ficticia, la velocidad no cambió notablemente en la configuración paralela (0°), mientras que disminuyó significativamente en la disposición vertical (37°) y aumentó para el ángulo de 74°, lo que indica un efecto diferencial en una configuración anisotrópica. receptor (Fig. 3D). Estos resultados apoyan la idea de que los pares de radicales probablemente median la orientación magnética observada en los humanos.

El mecanismo de par radical media la orientación magnética en los humanos. (A) Configuración experimental para probar el efecto del campo magnético oscilante (flechas discontinuas rojas) sobre la orientación magnética de los sujetos. Los sujetos hambrientos seleccionados mencionados en el texto principal estaban asociados con alimentos o sin alimentos y se probaron bajo el GMF ambiental (45,0 μT, flechas grises) con luz de longitud de onda completa. (B) Tasa de orientación correcta de los sujetos expuestos a campos magnéticos oscilantes de diferente frecuencia. (C) Los sujetos fueron evaluados bajo una intensidad aumentada del GMF (67,5 μT), mientras que el GMF ambiental se mantuvo durante la fase de asociación. (D) Diferentes direcciones del campo magnético de 1,260 MHz en relación con el GMF ambiental; 0° (paralelo), 37° (vertical) y 74°. Tenga en cuenta que en las configuraciones paralela y de 74°, el campo magnético de 1.260 MHz tenía el mismo ángulo con respecto a los sujetos. Para ángulos de 0° y 74°, el campo de radiofrecuencia se proporcionó solo en pruebas cuando el norte magnético modulado se configuró en el norte magnético verdadero (mN, 0°), pero no en el sur magnético verdadero (mS, 180°), y la velocidad de orientación correcta se calculó únicamente sobre estos ensayos. §, P < 0,05 mediante prueba t de una muestra; ****, P < 0,001; *****, P < 0,0005; y ns, no significativo mediante la prueba t para muestras pareadas; †, significativo; NS, no significativo mediante un análisis de arranque percentil (ver Apéndices S1 y S2); líneas discontinuas horizontales, 0,5 para una tasa de orientación correcta; barras de error, error estándar de la media (SEM). Sujetos, n = 22.

En principio, la magnetorrecepción mediada por pares radicales confiere una brújula de inclinación1,2. Por lo tanto, se canceló la componente vertical del GMF ambiental en un intento de aprender más sobre las propiedades de la brújula magnética12. La orientación magnética correcta que habíamos observado en los sujetos hacia el norte magnético verdadero (mN) o el sur magnético verdadero (mS) cuando el norte magnético modulado se estableció en 0° y 180°, respectivamente, en la inclinación del campo de control (+ 53°), casi se eliminó cuando la inclinación era ≈ 0 °, lo que indica que el componente vertical era esencial y que una brújula de inclinación mediaba la orientación magnética observada (Figs. 4A, S7A, B). La inversión del componente vertical GMF, otra herramienta de diagnóstico para discriminar entre mecanismos de brújula magnética2,12, produjo una orientación hacia la dirección opuesta, mS, cuando el norte magnético modulado se estableció en 0° (Figs. 4B, S7C). Por el contrario, una inversión exacta del GMF, es decir, establecer el norte magnético en 180° e invertir el componente vertical, no logró producir una orientación significativa hacia mN o mS, desviándose de la noción de una brújula de inclinación canónica (Figs. 4B, S7C). . En conjunto, los resultados demuestran que la orientación magnética humana está mediada por una brújula de inclinación no canónica.

Una brújula de inclinación magnética no canónica en humanos. Los sujetos hambrientos seleccionados fueron evaluados bajo diferentes inclinaciones con luz de longitud de onda completa. El eje Y representa la tasa de orientación arbitraria hacia el norte magnético verdadero (mN) o el sur magnético verdadero (mS). (A) Inclinación ≈ 0° debido a la cancelación de la componente vertical del GMF ambiental. (B) Inclinación − 53° debido a la inversión de la componente vertical. Los datos de la inclinación ambiental (+ 53°) en (a) y (b) son los mismos. †, significativo; NS, no significativo mediante un análisis de arranque percentil (ver Apéndices S1 y S2); barras de error, error estándar de la media (SEM). Sujetos, n = 22.

El presente estudio ha establecido la existencia de un sentido magnético humano para el GMF y por primera vez sugirió un mecanismo de resonancia del campo magnético como principio subyacente de la magnetorrecepción. De acuerdo con los hallazgos para algunas especies de aves35,39, los cambios en las tasas de orientación utilizando campos magnéticos que oscilan en la frecuencia de Larmor demuestran que un mecanismo de resonancia del campo magnético media el sentido magnético humano. Se sabe que el efecto de un campo magnético oscilante polarizado linealmente externo en la frecuencia de Larmor depende del ángulo entre el eje del campo y el ambiente GMF21,35,43; por lo tanto, no sólo la ausencia de un efecto en la disposición paralela (0°), sino también la tasa de orientación correcta mejorada en la condición de 74° proporciona evidencia sólida de una probable participación del mecanismo de pares radicales en humanos. No se espera que las partículas de magnetita lo suficientemente grandes como para girar en el campo magnético de la Tierra muestren tales efectos porque se mueven demasiado lentamente para seguir la dirección de un campo que se invierte más de un millón de veces por segundo21. De acuerdo con el modelo de pares radicales dependientes de la luz y estudios previos de aves24,39, los efectos de la luz dieron como resultado distintos perfiles de orientación con una fuerte dependencia de la longitud de onda. Es importante destacar que la luz azul, pero no la verde, parece desempeñar un papel fundamental en la orientación magnética al superar el efecto de la luz roja, mientras que la luz verde también es suficiente para la orientación magnética correcta en las aves25. La respuesta magnética a la luz azul coincide aproximadamente con el espectro de absorción de FAD completamente oxidado en el criptocromo21,39 (longitudes de onda inferiores a 500 nm) y se ha informado que existen criptocromos en la retina humana44, lo que sugiere que los criptocromos podrían ser magnetorreceptores prometedores en humanos. Para comprender los complicados perfiles de orientación dependientes del contexto alimentario y del grupo, se propone lo siguiente: las especies radicales, por ejemplo, las especies reactivas de oxígeno como el O2·-, se presentan en diferentes concentraciones debido a diferentes tasas metabólicas, dependiendo de la inanición, el peso corporal o campos magnéticos expuestos45,46,47,48. A su vez, el O2·− podría formar parte de un par de radicales magnéticamente sensibles basados ​​en criptocromos en los ojos35,49,50,51 (pero ver Refs52,53). En particular, el O2·- en el rango óptimo de concentración puede ser crucial para una mejora significativa del efecto del campo magnético anisotrópico (sensor de dirección) a través del sistema de eliminación de radicales FADH·/O2·-51. Además del escenario evolutivo adaptativo31, esto podría ser una especulación plausible que explique la sensibilidad magnética superior de los hombres, en comparación con las mujeres con una tasa metabólica basal más baja, en ayunas en lugar de alimentación normal. Sin embargo, podría haber una sensibilidad magnética desconocida para las mujeres en diferentes contextos, lo que requeriría una investigación por separado. La brújula de inclinación humana identificada en el presente estudio se desvía de la brújula de inclinación canónica, pero aún mantiene la función de brújula: los humanos son mucho menos móviles que las aves migratorias de larga distancia y es posible que no hayan evolucionado para ser tan sensibles como las aves a encontrar variaciones de polaridad de el FMF. A primera vista, los resultados principales de este estudio, es decir, la luz azul y la orientación magnética mediada por el mecanismo de pares radicales, son difíciles de conciliar con los resultados de Wang et al.32, que sugirieron un mecanismo basado en magnetita independiente de la luz para el ser humano. sentido magnético. Sin embargo, los dos estudios utilizaron ensayos experimentales muy diferentes que podrían investigar receptores diferentes. Esto podría compararse con las aves, que se cree que tienen pares de radicales en los ojos (para detectar la dirección) y magnetita en otras partes (para detectar la intensidad).

El paradigma 2-AFC sería una configuración experimental útil, particularmente para un estudio comparativo sobre mecanismos de magnetorrecepción, como los mecanismos involucrados en pares radicales o magnetita. Como se muestra en la Fig. S3, la validez y viabilidad del paradigma para la prueba de orientación magnética están respaldadas por la coherencia entre los resultados del estudio actual y el anterior que adoptó un experimento de silla giratoria. El 2-AFC permite una rotación dentro de 240° que es mayor que la mitad simétrica del sillón giratorio (180°) y los sujetos pueden rotar libremente en el sentido de las agujas del reloj o en el sentido contrario a las agujas del reloj en cualquier posición dentro del ángulo en ambas configuraciones. Por lo tanto, en principio, la diferencia en el grado de rotación entre el 2-AFC (240°) y el sillón giratorio (360°) no debería ser necesariamente una diferencia en la búsqueda de dirección magnética real de los sujetos. En el paradigma 2-AFC, los sujetos podían concentrarse más en la discriminación magnética correcta de una de las dos direcciones que en la orientación precisa, para el norte magnético modulado, por ejemplo, en el eje magnético norte-sur, que estaba disponible a través de la dirección de referencia. al taburete que limitaba la extensión de la rotación. No obstante, una elección significativamente correcta para el norte magnético modulado sigue siendo una tarea difícil que no se lograría por casualidad en ausencia de una capacidad de respuesta magnética real de los sujetos, como se demuestra en el presente estudio. El paradigma 2-AFC ahorró notablemente tiempo (≈ 33%) para el experimento en sujetos humanos como se describe en la sección Métodos. Dado el límite de tiempo realista o potencial de los sujetos que impiden los estudios de magnetorrecepción humana en el pasado y en el futuro, el ahorro de tiempo podría ser una ventaja importante. En consecuencia, los investigadores pueden tener opciones para aprovechar un paradigma de prueba más apropiado para sus estudios de magnetorrecepción en humanos.

Para obtener más información sobre el mecanismo, se podrían realizar investigaciones futuras de la siguiente manera, utilizando la configuración experimental del presente estudio como plataforma con o sin campos magnéticos oscilantes: (1) una prueba de orientación magnética en sujetos con daltonismo, incluida la tritanopía , para examinar si las células fotorreceptoras en funcionamiento son necesarias para la detección magnética; (2) identificación de células magnetorreceptoras y magnetorreceptores utilizando cultivos de ojos humanos u organoides oculares, combinados con análisis espacio-temporal del proceso de magnetorrecepción a nivel molecular; y (3) mapeo cortical de electroencefalografía del área de detección magnética para examinar si el mecanismo del par radical es crítico bajo diferentes luces o contextos alimentarios.

El estudio incluyó a 34 hombres (19 a 26 años, media 23 años; índice de masa corporal 19 a 31 kg/m2, media 24 kg/m2) sin discapacidades físicas ni trastornos mentales, incluidos daltonismo y claustrofobia30,31. Todos los sujetos fueron informados de los objetivos, el procedimiento del estudio y la compensación financiera por su participación, y se les pidió que siguieran las reglas del estudio. Antes de cada experimento, los sujetos se sometieron a inanición a corto plazo31,54 (18 a 20 h; ningún alimento excepto agua pura después del almuerzo (12 a 13 h) o la cena (6 a 7 p. m.), a más tardar a las 13 h o 19 h, respectivamente, uno el día anterior a la prueba), ningún tratamiento médico y sueño normal (al menos 6 h, entre las 22 h del día anterior a la prueba y las 8 h del día de la prueba)31. Antes de comenzar cada experimento, los sujetos fueron estabilizados en una silla durante aproximadamente 10 minutos en una habitación al lado de la sala de pruebas. Según una evaluación con un cuestionario previo al experimento y el primer nivel de glucosa en sangre, medido antes de comenzar el experimento (consulte la sección "Ensayo de orientación geomagnética" a continuación), a los sujetos que no habían seguido estas reglas no se les permitió realizar la prueba ese día. y la prueba fue pospuesta. El estudio fue aprobado por la Junta de Revisión Institucional de la Universidad Nacional de Kyungpook y todos los procedimientos siguieron las regulaciones para la investigación con seres humanos. El consentimiento informado se obtuvo de todos los temas.

El GMF ambiental en la sala de pruebas tenía una intensidad total de 45,0 μT, una inclinación de 53° y una declinación de -7° (ciudad de Daegu, República de Corea); la intensidad total de 50,0 μT en nuestro estudio anterior31 se modificó debido a una reconstrucción del edificio; Se mantuvieron 45,0 μT durante todo el período de este estudio. Para proporcionar a los sujetos varios campos magnéticos similares a GMF (es decir, modulando la intensidad total, la inclinación o la dirección del norte magnético), se utilizó el sistema de bobina de nuestros estudios anteriores6,7,31. Constaba de tres bobinas de Helmholtz rectangulares, ortogonales y de doble envoltura (1.890 × 1.890 m, 1.890 × 1.800 m y 1.980 × 1.980 m para los ejes norte-sur, este-oeste y vertical, respectivamente), conectadas eléctricamente a tierra con cobre. blindaje de malla. El sujeto estaba sentado en una silla de plástico giratoria sin componentes metálicos, en el centro de las bobinas tridimensionales con su cabeza colocada en el espacio medio del eje vertical de las bobinas. Para modular el norte geomagnético, cada par de bobinas recibió corriente continua de una fuente de alimentación (MK3003P; MKPOWER, República de Corea). El campo magnético se midió utilizando un magnetómetro de 3 ejes (MGM 3AXIS; ALPHALAB, EE. UU.); Se encontró que la homogeneidad del campo en la posición de la cabeza del sujeto era del 95%. La sala de pruebas estaba protegida por una jaula de Faraday de seis lados compuesta por placas de aluminio de 10 mm de espesor y estuvo conectada a tierra durante todo el experimento40. Se midió el ruido electromagnético de fondo dentro de las bobinas al inicio y al final de cada día experimental. La jaula de Faraday lo atenuó más de 200 veces en el rango de 500 Hz a 100 MHz, como se describe en detalle en nuestro estudio anterior31. El campo magnético de frecuencia industrial de 60 Hz no superaba los 2 nT (3D NF Analyser NFA 1000; Gigahertz Solutions, Alemania). Durante los experimentos, todos los dispositivos electrónicos se colocaron fuera de la jaula de Faraday, a excepción del módulo de botón interruptor para la modulación GMF y la antena para generar campos magnéticos oscilantes. La temperatura experimentada por los sujetos se mantuvo a 25 ± 0,5 °C (registrador de datos 98.581; MIC Meter Industrial, Taiwán) mediante circulación de aire a través del panal en el techo de la jaula de Faraday31.

Adoptando un paradigma de elección forzada de dos alternativas (2-AFC)33,34, se realizó un ensayo de orientación geomagnética similar a nuestro estudio anterior31. Los experimentos se realizaron de 09:30 a 11:30 a. m. o de 1:00 a 5:00 p. m. (hora local, UTC + 09:00) (cada experimento: 50 min a 1 h 10 min; media ≈ 1 h, que fue más corto en aproximadamente 30 min que el del estudio anterior: 1 h 20 min – 1 h 40 min; media ≈ 1 h 30 min). Dependiendo del experimento, se evaluó individualmente a sujetos hambrientos o no hambrientos. Antes de cada experimento, se pidió a los sujetos que permanecieran con la cabeza mirando hacia el frente, con los ojos cerrados y con orejeras puestas durante el experimento. En particular, se les pidió que se concentraran en detectar, si podían, el norte geomagnético ambiental durante la fase de asociación, y que utilizaran la información detectada, dependiendo del experimento, para orientarse hacia uno de los dos nortes magnéticos modulados (0°/ 180° para el eje magnético norte-sur o 90°/270° para el eje magnético este-oeste, girado en el sentido de las agujas del reloj con respecto al norte geomagnético ambiental) durante la fase de prueba. Se instruyó a los sujetos para que evitaran pensamientos que los distrajeran y pensaran inmediatamente "¿en qué dirección está modulado el norte magnético?" cada vez que se distraían durante la fase de prueba o sentían que estaban sesgados por experiencias de experimentos anteriores. Mientras estaba sentado en la silla giratoria, se midió el nivel de glucosa en sangre del sujeto poco antes de la primera sesión e inmediatamente después de cada sesión con los ojos abiertos, excepto en el experimento "oscuro" (Guía Accu-Chek; Roche, Alemania)31. Si el valor determinado antes de la primera sesión variaba en más del 15% con respecto a la media (Tabla S2)31, el experimento se posponía y se repetía en una fecha posterior (aproximadamente el 2% de los experimentos). Los sujetos fueron estabilizados con los ojos cerrados durante 2 minutos antes de la primera prueba en ausencia de señales sensoriales visuales, auditivas, olfativas y hápticas. Para el experimento "oscuro" (intensidad de luz ≈ 0 lx), los sujetos usaron gafas "ciegas" hechas en casa y fueron estabilizados con los ojos cerrados durante 5 minutos55,56, y luego se les preguntó si podían ver alguna luz. Si podían, las gafas se ajustaban para evitar fugas de luz, y luego el sujeto tenía otros 5 minutos de estabilización con los ojos cerrados antes de comenzar el experimento. Los sujetos fueron iluminados con luz de un diodo emisor de luz difuso filtrado/no filtrado, según el experimento (Tabla S1). Las gafas con filtro caseras se usaron durante todo el experimento, incluidas las fases de asociación y prueba, cuando fue necesario. Las gafas contenían filtros de vidrio (Tae Young Optics, República de Corea) para proporcionar a los ojos longitudes de onda de luz particulares (Espectrómetro USB4000-UV-VIS, Ocean Optics, EE. UU.) (Fig. S1). Cada experimento consistió en 16 ensayos secuenciales de "no asociación" y "asociación con alimentos". Para la asociación con alimentos, un experimentador le proporcionó suavemente a un sujeto que miraba hacia el norte geomagnético ambiental una chispa de chocolate31 en su palma derecha y le dio 30 s para comerla, mientras que durante las pruebas sin asociación, no se le proporcionó comida durante el tiempo. fase de asociación. Después de un intervalo posterior de 5 s, el experimentador tocó suavemente el área tenar derecha del sujeto usando una varilla de papel, como señal para comenzar la prueba. Una de las dos direcciones del norte magnético moduladas, según el experimento, se proporcionó aleatoriamente 3 s antes de la señal para la prueba. Cada una de las direcciones del norte magnético moduladas se proporcionó ocho veces para las sesiones de no asociación y de asociación alimentaria. Los sujetos fueron informados de la probabilidad casi igual para cada una de las direcciones del norte magnético moduladas antes de cada experimento. Con la señal táctil, se pidió a los sujetos que giraran libremente en cualquier dirección (en el sentido de las agujas del reloj o en el sentido contrario a las agujas del reloj) por sí mismos (1 a 4 ciclos de rotación de dos tercios) y trataran de sentir la dirección del norte magnético modulado durante un período de 1 minuto. Se permitió la rotación dentro del ángulo de rotación (- 30° a 210° para el eje magnético norte-sur o - 120° a 120° para el eje este-oeste, según los experimentos, con respecto al norte magnético ambiental), que era confinado por el taburete de plástico (Fig. 1A) que toca el tobillo izquierdo o derecho de los sujetos. Cuando los sujetos determinaron la dirección del norte magnético, dejaron de girar para mirar en esa dirección y levantaron la mano derecha para indicar la dirección al experimentador. El experimentador midió la dirección a intervalos de 10° utilizando la escala en las paredes de la jaula de Faraday31. Un requisito previo para una orientación correcta era que el sujeto indicara la dirección dentro del rango de 30° a ambos lados con respecto a las direcciones cardinales magnéticas, lo que se les indicó a los sujetos antes de cada experimento. Cuando la dirección indicada por los sujetos estaba fuera del rango de 30°, la prueba no se incluyó en los datos y se repitió (aproximadamente 0,63% de las pruebas). Antes de la prueba posterior, se giró suavemente al sujeto para que mirara hacia el norte geomagnético ambiental y luego se descansó durante 5 s. Para el experimento "oscuro", se preguntó a los sujetos si podían ver alguna luz filtrada inmediatamente después de la última medición del nivel de glucosa en sangre al final del experimento. Si el sujeto podía ver luz filtrada, el experimento se anulaba y se repetía más tarde (aproximadamente el 3% de los experimentos; 2/68). Todos los experimentos se realizaron de forma doble ciego. El experimentador que llevó a cabo el ensayo de orientación sabía si un sujeto estaba hambriento o no, si usaba gafas con filtro y si estaba asociado con alimentos o no, pero no conocía las secuencias aleatorias del norte magnético que estaban controladas por el sistema de computadora personal (PC). Otro experimentador responsable de analizar los datos no sabía si el sujeto estaba muerto de hambre o no, las condiciones experimentales, incluidas las longitudes de onda de la luz, o si se había proporcionado a los sujetos un campo magnético oscilante. Por lo tanto, ninguno de los experimentadores conocía toda la información y los datos del sujeto durante los experimentos y el análisis de datos. La tasa de orientación correcta se calculó mediante (el número de ensayos de orientación correcta/número total de ensayos) (datos sin procesar, Apéndice S3). Todos los sujetos participaron en todos los experimentos realizados en orden aleatorio con un intervalo de al menos 3 días entre experimentos. Después de cada experimento, se pidió a los sujetos que respondieran un cuestionario posterior al experimento sobre si cerraban los ojos cuando era necesario durante todo el período del experimento. En los casos en que un sujeto no mantenía los ojos cerrados, se repetía el experimento (aproximadamente el 1% de los experimentos). Para cada sujeto, se realizó dos veces un experimento preliminar en el “eje magnético norte-sur” (sin hambre y sin hambre para cada uno) sin gafas para adaptarse al procedimiento experimental. Estos datos no se incluyeron en los resultados.

Los experimentos con campos magnéticos oscilantes se realizaron utilizando el ensayo de orientación geomagnética estándar descrito anteriormente. Para producir los campos magnéticos oscilantes, se amplificaron las corrientes oscilantes de un generador de funciones (AFG3021; ​​Tektronix, EE. UU. Para cada campo magnético, barrido de 500 ms; intervalo de 1 ms. Consulte la Fig. S6A) (amplificador de potencia de RF ENI 2100L; Bell Electronics, EE. UU.) y se alimenta a una antena de bobina calibrada (antena de cuadro 6509 de 30 cm de diámetro; ETS-LINDGREN, EE. UU.) montada sobre un marco de madera, compuesta por un solo devanado de cable coaxial. Los campos magnéticos oscilantes se midieron diariamente, antes del primer y después del último experimento del día, utilizando un analizador de espectro (SPA-921TG; Com-Power, EE. UU.) con una antena de cuadro calibrada (48 cm de diámetro, AL-130R; Com -Power, EE.UU.) y un magnetómetro calibrado (Probe HF 3061, NBM-550; Narda, Alemania). Las intensidades del campo magnético se midieron en la glabela de los sujetos; Las variaciones en la intensidad entre los sujetos debido a las diferentes alturas de los asientos fueron menos del 10% de los valores promedio (Tabla S3). El generador de funciones y el amplificador se colocaron fuera de la jaula de Faraday y se encendieron durante los experimentos de control de carga ficticia sin señal del sistema de PC. Los anchos de banda de los campos magnéticos monocromáticos, es decir, 1,260 y 1,890 MHz, fueron 0,020 y 0,019 MHz (“promedio”, √3 kHz), respectivamente, en la parte inferior de los picos. Durante la fase de prueba, los valores máximos de ruido magnético en la glabela de los sujetos, incluida la carga ficticia, no excedieron los siguientes valores: (1) 5 Hz–9 kHz; 2 nT/√ 2 kHz de “promedio” y 8 nT/√ 9 kHz de “max-hold” (0,05 nT/√ 2 kHz de “promedio” y 5 nT/√ 9 kHz de “max-hold” en el dummy carga) (3D NF Analyzer NFA 1000; Gigahertz Solutions, Alemania); (2) 9 kHz–500 kHz; 5 nT/√ 3 kHz de “promedio” y 8 nT/√ 3 kHz de “max-hold” (≈ 0 nT/√ 3 kHz de “promedio” y ≈ 1 nT/√ 3 kHz de “max-hold” en la carga ficticia) (la antena AL-130R) (Fig. S6C); y (3) 500 kHz–30 MHz; 0,006 nT de armónico de 3,780 MHz en 1,260 MHz, 0,03 nT de armónico de 5,670 MHz en 1,890 MHz y ≈ 0 nT en la carga ficticia (/√ 10 kHz de “promedio”) (Fig. S6B), y 0,15 nT/ √ 10 kHz de “retención máxima” en las mismas frecuencias anteriores y ≈ 0 nT en la carga ficticia (la antena AL-130R).

Para determinar la importancia de los datos de orientación del paradigma 2-AFC, se realizó una prueba t de una muestra (media de la prueba: 0,5), una prueba t de muestras pareadas o una prueba t de dos muestras utilizando el software Origin 11 (Origin, EE.UU). Para verificar la razonabilidad de las pruebas t, todos los conjuntos de datos se verificaron mediante la prueba de Anderson-Darling si los datos siguen una distribución normal (Apéndice S4). Para evaluar la diferencia entre las medias de dos conjuntos de datos cuando al menos uno de ellos no mostraba una distribución normal, se utilizó el método de arranque percentil57 (intervalo de confianza del 95%, ver Fig. S2, Apéndices S1 y S2 para datos sin procesar). Para analizar los datos de glucosa en sangre, se utilizó una prueba t de muestras pareadas. Con base en los resultados de un estudio previo31, para describir diferentes grupos de respuesta de orientación magnética en el paradigma 2-AFC, se realizó un análisis de componentes principales36,37 sobre las tasas de orientación correcta de sujetos hambrientos, sin asociación/asociación de alimentos bajo la longitud de onda completa. o condiciones de luz > 400 nm usando SPSS 23 (IBM, EE. UU.). Tras el cálculo del análisis de componentes principales, se utilizó el algoritmo de agrupamiento de k-medias, uno de los métodos de aprendizaje no supervisado, para clasificar objetivamente los grupos58. El número de grupos era dos y la distancia entre el centro del grupo y todos los puntos era la distancia euclidiana. El límite de clasificación se marcó con la bisectriz perpendicular a los centros de los dos grupos. Los dos primeros componentes principales representaron una parte significativa de la varianza total (73,1%; PC1 = 40,8%, PC2 = 32,3%). Los valores estadísticos se presentan como media ± SEM.

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Agradecemos a los estudiantes de pregrado por la asistencia técnica en el cálculo de los datos brutos de orientación. Agradecemos al Dr. Peter Hore (Universidad de Oxford, Reino Unido) sus útiles comentarios sobre el manuscrito. Esta investigación fue apoyada por el Programa de Investigación en Ciencias Básicas (2021R1A2C1094765) de KSC a través del NRF financiado por el gobierno de Corea (MSIT).

Estos autores contribuyeron igualmente: Kwon-Seok Chae y Soo-Chan Kim.

Departamento de Educación en Biología, Universidad Nacional Kyungpook, Daegu, 41566, República de Corea

Kwon-Seok Chae

Departamento de Nanociencia y Nanotecnología, Universidad Nacional Kyungpook, Daegu, 41566, República de Corea

Kwon-Seok Chae y Hye-Jin Kwon

Instituto de Ingeniería y Ciencias del Cerebro, Universidad Nacional Kyungpook, Daegu, 41566, República de Corea

Kwon-Seok Chae

Departamento de Ingeniería Eléctrica y Electrónica, Centro de Investigación de Ciencias Humanas Aplicadas, Universidad Nacional Hankyong, Anseong, 17579, República de Corea

Soo-Chan Kim

Departamento de Matemáticas, Universidad Nacional Kyungpook, Daegu, 41566, República de Corea

Yongkuk Kim

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KSC inició el estudio y diseñó los experimentos; KSC y HJK realizaron experimentos; KSC, SCK, YK y HJK analizaron los datos; SCK y KSC construyeron los aparatos experimentales; KSC escribió el artículo. Todos los autores discutieron y comentaron el manuscrito.

Correspondencia a Kwon-Seok Chae.

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Reimpresiones y permisos

Chae, KS., Kim, SC., Kwon, HJ. et al. El sentido magnético humano está mediado por un mecanismo dependiente de la resonancia del campo magnético y la luz. Informe científico 12, 8997 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-12460-6

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Recibido: 29 de septiembre de 2021

Aceptado: 10 de mayo de 2022

Publicado: 30 de mayo de 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-12460-6

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